Luego se celebraron elecciones para elegir la Asamblea Legislativa que, bajo dominio del sector conservador, se instaló en Comayagua en 1826. Herrera compareció ante ella y leyó un documento lleno de ideas patrióticas y esperanzas de cara al futuro del país. En tiempos de Herrera se estableció la primera división político-administrativa de Honduras, en siete departamentos: Tegucigalpa, Choluteca, Olancho, Comayagua, Gracias, Santa Bárbara y Yoro. Algunas iniciativas suyas fueron la enseñanza de la institución federal en escuelas y colegios, el fondo de rehabilitación para trabajos mineros y el impulso a la secretaría de Hacienda.

Defensor de las ideas liberales y de los derechos estatales, Herrera tuvo sin embargo que enfrentarse a la animadversión del primer presidente federal de Centroamérica, Manuel José Arce, quien, a pesar de haber pertenecido al liberalismo, practicaba una política conservadora en Guatemala. En cumplimiento de un plan elaborado desde este país para derrocar a Herrera, interpuso su renuncia como vicejefe el teniente coronel José Justo Milla, alegando que lo hacía al haber sido elegido para el cargo de forma provisional. La Asamblea Legislativa presionó a Herrera para que hiciera lo mismo, ya que su mandato legal había terminado al emitirse la primera Constitución del Estado hondureño.

El Consejo Representativo, especie de senado dominado por el liberalismo, se expresó en contra de la Asamblea. Pero en 1826 estallaba la revuelta protagonizada por el cura Nicolás Irías, y al año siguiente el presidente Arce enviaba tropas al mando de Justo Milla a invadir Honduras, de manera que Herrera mantuvo el cargo en medio de disturbios políticos que culminaron con su derrocamiento en 1827. Una vez derrocado, Herrera fue hecho prisionero y llevado a Guatemala en 1827, recuperando su libertad cuando otro héroe patrio, Francisco Morazán, derrotó a las fuerzas federales y ocupó esa ciudad (1829).

Dionisio Herrera accedió entonces a la jefatura de estado de Nicaragua, y en el transcurso de su mandato (1829-1833) consiguió acabar con las reyertas civiles. Sin embargo, los constantes enfrentamientos con los conservadores del país, y especialmente con la iglesia, con gran influencia y poder en la esfera política, dificultaron grandemente su labor de gobierno. Mantuvo con todo la fidelidad a sus principios liberales hasta 1833, año en que fue sucedido por José Núñez. A causa de la popularidad y prestigio de que gozaba en toda Centroamérica resultó elegido presidente de El Salvador en 1835, pero no llegó a ocupar el cargo. Tras participar en 1839 en los trabajos de la asamblea constituyente de Honduras, se retiró de la vida pública y se dedicó a la literatura y a la enseñanza.